Ponyo sulla scogliera in riva al mare racconta la storia di Sosuke, un bambino di 5 anni, e di Ponyo, una principessa pesce rosso che vuole solo diventare umana.
Il film è stato distribuito in Giappone il 19 luglio 2008 dal distributore Toho. È stato un grande successo commerciale, incassando oltre 204 milioni di dollari in tutto il mondo e diventando il quinto film anime di maggior incasso di tutti i tempi. Ha ricevuto il plauso della critica per i suoi temi edificanti, il design visivo e l'attrazione simultanea per i bambini e per tutto il pubblico.
Una versione in lingua inglese del film è stata distribuita il 14 agosto 2009 in 927 sale negli Stati Uniti, l'apertura più ampia per un film dello Studio Ghibli negli Stati Uniti, prodotta da The Kennedy/Marshall Company e distribuita da Walt Disney Pictures.
Fujimoto, un mago/scienziato un tempo umano, vive sott'acqua con sua figlia Brunhilde e le sue numerose sorelle più piccole. Mentre lei e le sue sorelle sono in gita con il padre nel suo sottomarino a quattro pinne, Brunhilde si allontana di nascosto e galleggia sul dorso di una medusa. Dopo un incontro con un peschereccio, rimane intrappolata in un barattolo di vetro e va alla deriva fino alla riva di una piccola città di pescatori dove viene salvata da Sōsuke, un bambino di cinque anni. Mentre frantuma la giara con un sasso, Sōsuke si taglia un dito. Brunilde lecca il suo sangue e guarisce la ferita quasi istantaneamente. Sōsuke la chiama Ponyo e promette di proteggerla. Nel frattempo, un Fujimoto sconvolto cerca freneticamente la figlia perduta che crede sia stata rapita. Chiama i suoi spiriti delle onde per recuperarla, lasciando Sōsuke con il cuore spezzato e confuso per l'accaduto.
Ponyo rifiuta che il padre la chiami con il suo nome di nascita, dichiarando il suo desiderio di essere un'umana di nome Ponyo. Con la magia, si costringe a farsi crescere appendici simili a gambe e braccia e inizia a trasformarsi in un umano, un potere che le viene concesso dal sangue umano di Sōsuke che ha leccato. Fujimoto la costringe a tornare nella sua vera forma e se ne va per chiamare la madre di Ponyo, Gran Mamare. Nel frattempo, Ponyo, con l'aiuto delle sue sorelle, si allontana dal padre e usa inavvertitamente la sua magia per diventare umana. L'enorme quantità di magia che rilascia nell'oceano causa uno squilibrio nella natura, provocando uno tsunami. Ponyo torna da Sōsuke, che è stupito e felicissimo di vederla. Sua madre, Lisa, le permette di rimanere a casa loro. Lisa parte dopo che lo tsunami si è calmato per andare a controllare i residenti della casa di riposo in cui lavora, promettendo a Sōsuke che tornerà a casa il prima possibile.
Gran Mamare arriva al sottomarino di Fujimoto. Il padre di Sōsuke, Kōichi, la vede viaggiare e la riconosce come Dea della Misericordia. Fujimoto nota che la luna sembra uscire dalla sua orbita e che i satelliti cadono come stelle cadenti, sintomi del pericoloso squilibrio della natura che esiste ora. Gran Mamare dichiara che se Sōsuke riuscirà a superare un test, Ponyo potrà vivere come un umano e che l'equilibrio della natura sarà ripristinato. Fujimoto, ancora preoccupato, le ricorda che se Sōsuke non supera il test, Ponyo si trasformerà in schiuma di mare.
Il giorno dopo, Sōsuke e Ponyo scoprono che la maggior parte della terra intorno alla casa è stata coperta dall'oceano. Poiché è impossibile che Lisa torni a casa, i due decidono di trovarla. Con la magia di Ponyo, ingrandiscono la barca pop pop di Sōsuke. Vedono gli antichi pesci del tardo Devoniano, Ponyo conosce il Bothriolepis e poi il Dipnorhynchus. Quando raggiungono la foresta, però, Ponyo si stanca e si addormenta e la barca torna lentamente alle sue dimensioni originali. Sōsuke trascina Ponyo sulla riva, dove trova l'auto abbandonata di Lisa. Mentre continuano a camminare, Ponyo ritorna misteriosamente alla sua forma di pesce. Nel frattempo, Lisa e i residenti della casa di riposo sono temporaneamente in grado di respirare acqua grazie a Gran Mamare. Ponyo e Sōsuke incontrano Fujimoto, che mette in guardia il ragazzo dallo squilibrio della natura e lo prega di restituirgli Ponyo. Nonostante il loro tentativo di fuga, vengono catturati e Fujimoto li porta nella casa di cura protetta.
Sōsuke si riunisce a Lisa e incontra Gran Mamare, con cui Lisa ha appena avuto una lunga conversazione privata. Gran Mamare gli chiede se può amare Ponyo sia che sia un pesce che un umano; Sōsuke risponde di sì. Poi dice alla figlia che se sceglierà di diventare umana una volta per tutte, dovrà rinunciare ai suoi poteri magici. Ponyo accetta e viene racchiusa in una bolla data a Sōsuke, che la bacia per completare la trasformazione di Ponyo e ripristinare l'equilibrio della natura. Le navi precedentemente bloccate tornano in porto. Fujimoto rispetta la scelta della figlia, avendo deciso di fidarsi di Sōsuke. Ponyo salta gioiosamente in aria e bacia Sōsuke, completando la sua trasformazione in umano.