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Cinque anni dopo che gli abitanti del villaggio vichingo di Berk e i draghi hanno fatto la pace (come mostrato in Come addestrare il tuo drago, 2010), vivono insieme in armonia. Hiccup e il suo drago, Sdentato la Furia della Notte, scoprono e mappano terre inesplorate. Ora ha 20 anni e suo padre, Stoick il Vasto, gli chiede di succedergli come capo tribù, anche se Hiccup non si sente pronto.

Mentre indagano su una foresta bruciata, Hiccup e Astrid scoprono i resti di una fortezza ricoperta di ghiaccio e incontrano un gruppo di traditori di draghi. Il loro capo Eret tenta di catturare i draghi per il loro datore di lavoro, Drago Bludvist, che trama per catturare e rendere schiavi tutti i draghi e farli diventare suoi soldati. Hiccup e Astrid scappano e avvertono Stoick di Drago. Stoick fortifica Berk per prepararsi alla battaglia. Hiccup, tuttavia, si rifiuta di credere che la guerra sia inevitabile e vola a parlare con Drago. Stoick cerca di fermarlo, spiegando che una volta ha incontrato Drago a un raduno di capi tribù, dove Drago aveva offerto loro protezione dai draghi se si fossero impegnati a servirlo; quando questi hanno riso per scherzo, Drago li ha fatti attaccare dai suoi draghi e Stoick è stato l'unico sopravvissuto.

Imperterrito, Hiccup vola con Sdentato alla ricerca di Drago per cercare di farlo ragionare. Incontrano invece un misterioso cavaliere di draghi, che si rivela essere Valka, la madre di Hiccup da tempo perduta. La donna spiega che, come suo figlio, non riusciva a uccidere i draghi. Dopo essere stata portata via durante un'incursione di draghi, ha trascorso 20 anni a salvare i draghi da Drago e a portarli su un'isola-nido creata dal ghiaccio da un gigantesco drago alfa che sputa ghiaccio e che si chiama "Bewilderbeast", in grado di controllare i draghi più piccoli emettendo onde sonore ipnotiche. Stoick e il suo luogotenente Gobber rintracciano Hiccup nel nido, dove Stoick scopre che sua moglie è viva. Nel frattempo, Astrid e gli altri cavalieri costringono Eret a condurli da Drago, che li cattura con i loro draghi e, venuto a conoscenza dei draghi di Berk, invia la sua armata ad attaccare il nido dei draghi. Tenta anche di giustiziare Eret, ma il drago di Astrid, Stormfly, lo salva. In seguito, Eret, riconoscente, aiuta lei e gli altri a fuggire.

Al nido si scatena una battaglia tra i cavalieri del drago, i draghi di Valka e l'armata di Drago, durante la quale Drago rivela la sua Bestia Svitata per sfidare l'alfa. I due draghi colossali si scontrano e il Bewilderbeast di Drago uccide il suo rivale e diventa il nuovo alfa. La Bestia Svitata di Drago prende il controllo di tutti i draghi adulti. Hiccup cerca di convincere Drago a porre fine alla violenza, ma Drago ordina alla sua Bestia Svitata di farlo uccidere da Sdentato. Sdentato ipnotizzato spara un proiettile al plasma verso Hiccup, ma Stoick lo spinge via e viene ucciso. La Bestia Svitata cede momentaneamente il controllo di Sdentato, ma Hiccup lo allontana in preda alla disperazione per la morte del padre. Drago abbandona Hiccup e gli altri sull'isola e cavalca Sdentato, di nuovo sotto il controllo della Bestia Svitata, per guidare il suo esercito alla conquista di Berk. Stoick riceve un funerale vichingo e Hiccup, avendo perso sia il padre che il drago, non sa cosa fare. Valka lo incoraggia dicendogli che solo lui può unire umani e draghi. Ispirati dalle sue parole e da quelle del padre, Hiccup e i suoi alleati tornano a Berk per fermare Drago cavalcando i cuccioli di drago, che sono immuni al controllo della Bestia Svitata.

Tornati a Berk, scoprono che Drago ha attaccato il villaggio e ha preso il controllo dei draghi. Con delle scuse sincere, Hiccup libera Sdentato dal controllo della Bestia Svitata, con grande sorpresa di Drago. Hiccup e Sdentato affrontano Drago, ma la Bestia Svitata li incapsula nel ghiaccio. Tuttavia, Sdentato elimina il ghiaccio ed entra in uno stato di superpotenziamento luminoso, dove è immune al controllo della Bestia Svitata, infuriato per il fatto che la Bestia Svitata abbia cercato di fare del male a Hiccup. Sdentato sfida quindi la Bestia Svitata a proteggere il suo cavaliere, sparandole ripetutamente in faccia e interrompendo così il suo controllo sugli altri draghi, che si schierano con Sdentato come nuovo alfa. Tutti i draghi continuano a sparare alla Bestia Svitata fino a quando Sdentato non spara un'ultima massiccia scarica che gli spezza la zanna sinistra. Sconfitto, lo Svitato si ritira con Drago sulla schiena.

I vichinghi e i draghi festeggiano la loro vittoria e Hiccup viene nominato capo di Berk, mentre tutti i draghi di Berk e del santuario di Valka si inchinano davanti a Sdentato come loro nuovo re. In seguito, Berk viene sottoposta a riparazioni e Hiccup si sente sicuro che i suoi draghi possano difenderla.